隐球菌病是由新型隐球菌或格特隐球菌感染引起的少见真菌病，常侵犯中枢神经系统及肺部。由于其临床表现、实验室及影像学检查缺乏特异性,诊断存在一定困难，常常难以及时做出诊断，易漏诊或误诊为肿瘤、结核及脓肿等其他疾病，确诊需病原学或活组织病理检查[1-7]。本文对广东省中医院大学城医院综合三科近期收治的1例多次误诊的肠结核合并肺隐球菌病及可疑隐球菌性瘤的临床资料进行回顾性分析如下。

1 病例资料

男，60岁，长期居住于农场。因发现右上肺肿物4.5个月入院。有肝硬化病史2年，高血压病史9年。患者7个月前因胸腹腔积液于我院完善腹腔镜检查最终确诊为肠结核，于约6个月前开始四联抗结核(异烟肼、利福平、乙胺丁醇及吡嗪酰胺)治疗至今，期间服用泼尼松1个月。抗结核治疗后，患者未再出现胸腹腔积液，腹部CT检查提示腹腔结节及回肠末端肠壁增厚减轻。有吸烟史20年，现已戒。患者7个多月前胸部CT检查未见明显病变；4.5个月前胸部CT检查提示右上肺尖段、后段、右肺中叶及左肺上叶尖后段多发阴影，部分为新增病灶，当时患者合并肠结核及胸腔积液，考虑不除外肺结核可能，继续抗结核治疗，并定期复查。随后，多次复查胸部CT提示右上肺结节逐渐增大。本次入院前2周患者于外院就诊，胸部CT检查提示右上肺结节增大约4.7 cm×3.8 cm,增强扫描呈不均匀强化。外院医生考虑患者经抗结核治疗后，腹部病灶逐渐改善，肺内病变逐渐增大，诊断不除外肿瘤可能，遂行经皮肺穿刺活组织病理检查，结果显示肺送检组织中见泡沫组织细胞、炎性细胞及具有双荚膜菌体，病变符合真菌感染，遂入我院。患者入院时少许咳嗽，间有咯血，无气促及发热等。查体：生命体征正常。精神可。神经系统、心脏及腹部查体正常。右上肺呼吸音减弱，余肺呼吸音清，未闻及明显干湿啰音。3次痰真菌培养：新型隐球菌，G试验阴性；2次痰墨汁染色：发现新型隐球菌，隐球菌病原阳性(酶联免疫吸附试验法)。脑脊液真菌培养及墨汁染色阴性。肿瘤指标(甲胎蛋白、癌胚抗原、糖类抗原199及前列腺特异性抗原3项等)及输血4项检查未发现明显异常。确诊为肺隐球菌病。入院当天(此时真菌类型尚不明确)开始予伏立康唑(0.2 g每日2次口服)抗感染；入院第10天(痰真菌培养已回复)复查胸部CT提示右上肺尖段病灶增大，大小5.3 cm×4.2 cm×4.9 cm，同时患者带来外院头颅MR提示右侧额叶异常强化结节灶，性质待定，脑转移瘤？其他？结合病史，考虑不除外合并脑隐球菌瘤可能。调整治疗方案，诱导治疗阶段(2个月)予两性霉素B脂质体联合氟胞嘧啶(每日7 g，分4次口服)治疗，两性霉素B脂质体用量累积至4 g，治疗期间肌酐逐渐上升，两性霉素B脂质体剂量稍有调整，1.5个月后复查胸部CT提示肺内结节缩小至3.3 cm×3.9 cm×3.8 cm；强化阶段(3个月)予伏立康唑0.3 g 每日2次口服，3.3个月后复查胸部CT提示右上肺结节缩小至2.7 cm×2.1 cm×2.6 cm，头颅MR检查提示原右侧额叶异常信号未见显示；维持阶段(6个月)予伏立康唑0.3 g 每日1次口服，10个月后复查胸部CT提示右上肺结节缩小至2.5 cm×1.5 cm×1.8 cm。据医技检查结果，考虑治疗方案有效，建议6个月后复查。

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2 讨论

本例诊治过程中有几点值得我们思考，包括肺隐球菌病及中枢神经系统隐球菌感染的流行病学及诊断，伏立康唑抗隐球菌病治疗优劣，此患者整个诊治过程分析，肺隐球菌病误诊原因及防范措施，具体分析如下。

2.1 肺隐球菌病流行病学特征及诊断

2.1.1 流行病学特征 新型隐球菌于1894年由意大利学者Sanfelice首次从桃汁中分离出[8]。以往多数专家认为隐球菌主要的传播媒介是鸽子粪便污染的土壤，随后有研究发现在城市中心及房屋内尘埃中均可发现隐球菌孢子，甚至宠物猫和狗也可携带隐球菌，通过接触直接传播[9]。隐球菌可能的感染途径：①吸入空气中的孢子为主要途径。隐球菌孢子到达肺部可引起肺部感染，常为一过性，不易被发现，继而播散至全身，但也可引起严重的肺部病变。②创伤性皮肤接种。 ③吃进带菌食物，经肠道播散全身引起感染[10]。大部分人都有新型隐球菌暴露[11]。有学者对先前未诉呼吸系统症状且免疫功能正常个体进行尸检发现，在肺实质和(或)肺门淋巴结中存在由新型隐球菌引起的小面积肉芽肿性炎症[12-13]。隐球菌感染病灶通常比肺结核病灶小。隐球菌感染可保持潜伏状态，如果宿主免疫系统受损，微生物可从肉芽肿性复合体中释放出来，造成活动性感染。隐球菌病多发生于免疫力低下者，如人类免疫缺陷病毒感染、恶性肿瘤及使用糖皮质激素等患者，但也有关于明显免疫功能正常的患者发生肺隐球菌病的报道。一项研究报道，在非人类免疫缺陷病毒肺隐球菌病151例中，56%患者合并糖尿病、血液系统疾病、结缔组织病及实体器官恶性肿瘤等，44%患者不合并任何基础疾病[14]。

2.1.2 诊断 肺隐球菌病的诊断方法包括组织病理学检查、真菌培养、血清隐球菌抗原检查、放射影像学检查，因放射影像学检查特异性不强，多依据组织病理学检查、真菌培养及血清隐球菌抗原检查诊断。

2.1.2.1 免疫功能正常者：免疫功能正常的肺隐球菌病患者在组织学检查及真菌培养方面，在痰液、支气管肺泡灌洗液或组织标本中观察到荚膜包被的酵母菌型，提示可存在肺隐球菌病。通过在痰液或其他标本中培养出该致病微生物也可确诊。隐球菌病抗原检测是一项简便和快捷的检测方法，但对免疫功能正常的肺隐球菌病患者，它并不是诊断肺部感染的一项敏感试验。免疫功能正常的肺隐球菌病放射影像学特征较多变。免疫功能正常的肺隐球菌病患者肺部病灶大多数较局限,结节团块型最多见,可以是单发或多发,边缘可有毛刺和(或)分叶改变,易误诊为肺癌[15-16]。在一项纳入了12例免疫功能正常肺隐球菌病病例的系列研究中，10例有结节和肿块，3例存在空洞[17]。免疫功能正常的肺隐球菌病患者在腰椎穿刺方面，感染从肺播散至中枢神经系统的情况极少见，故通常不需要进行腰椎穿刺来评估是否存在隐球菌性脑膜脑炎[18]。不过，有神经系统症状或存在易发生感染播散基础疾病的肺隐球菌病患者则需要行腰椎穿刺。腰椎穿刺也适用于血清隐球菌抗原效价极高(>1∶512)的免疫功能正常的肺隐球菌病患者，这类患者的感染负荷似乎较高，并存在感染向肺外扩散并播散至中枢神经系统的风险。

2.1.2.2 免疫功能异常者：免疫功能异常的肺隐球菌病患者组织学检查及真菌培养方面，痰液样本培养通常为阳性。此类患者只有怀疑存在恶性肿瘤时才需进行活组织病理检查。活组织病理检查可通过证实存在荚膜包被的酵母菌型来帮助建立诊断。免疫功能异常的肺隐球菌病患者若肺部为孤立性病灶，血隐球菌抗原检测通常为阴性，而血隐球菌抗原高效价往往意味着隐球菌深部组织侵袭以及隐球菌播散可能[19]。几乎所有感染了人类免疫缺陷病毒的肺隐球菌病患者血清隐球菌抗原均为阳性，而在有其他潜在免疫功能受损情况的患者中，大部分为阳性。因此，对有呼吸系统症状的免疫功能受损的患者来说，血清隐球菌抗原检测是一项很好的筛查试验。 免疫功能受损的肺隐球菌患者放射影像学检查结果通常比免疫功能正常的患者更为严重。免疫功能受损的肺隐球菌患者肺部表现出更广泛多变的影像学改变,大多呈弥漫的、播散的肺炎型和混合型病变,易误诊为肺炎或肺结核，其中获得性免疫缺陷综合征患者常常表现为弥漫分布的间质性改变[16,20]。免疫功能受损的肺隐球菌患者有神经系统症状或有易发生播散基础疾病患者，应行腰椎穿刺来评估是否存在隐球菌脑膜脑炎。虽然对于免疫功能受损状态的定义现并不明确，但若认为肺隐球菌病患者存在免疫抑制状态，则即使没有神经系统症状或体征，也应对其进行腰椎穿刺以排除中枢神经系统疾病。还有一点需要注意的是，对免疫功能受损的肺隐球菌病患者的诊断评估，应包括是否存在播散性感染，该评估囊括血液和脑脊液培养，以及血液和脑脊液中隐球菌多糖抗原的检测[21]。

2.2 中枢神经系统隐球菌感染流行病学特征与诊断 中枢神经系统隐球菌感染主要包括隐球菌性脑膜脑炎(伴或不伴脑实质囊肿)和隐球菌瘤(又称隐球菌脓肿或隐球菌性肉芽肿)，由于临床和影像学表现多样化，容易造成误诊，需提高警惕。

2.2.1 流行病学特征：新型隐球菌经呼吸道吸入后导致感染，后通过血行播散，并倾向于定植到中枢神经系统。一般来说，新型隐球菌感染脑部受累是弥散性的，但局限性感染也可发生(即脑隐球菌瘤)。大多数隐球菌中枢神经系统感染患者免疫功能是受损的。临床上除人类免疫缺陷病毒感染外，免疫抑制的最常见类型包括糖皮质激素治疗、实体器官移植、癌症和其他病症(如结节病和肝功能衰竭)。一项纳入157例人类免疫缺陷病毒阴性的中枢神经系统隐球菌病的多中心回顾性研究显示，30%的患者没有明显的基础疾病[22]。

2.2.2 诊断：中枢神经系统隐球菌感染主要通过脑脊液培养及脑脊液隐球菌抗原检测来确诊，影像学检查通常无明显异常，脑隐球菌瘤可通过活组织病理检查明确诊断。 脑脊液培养：多数患者行腰椎穿刺并测量开放压，以及通过印度墨汁染色和(或)隐球菌抗原检测来对脑脊液仔细评估应能提示诊断，培养几乎总能确立诊断。 脑脊液隐球菌抗原检测：脑脊液隐球菌抗原检测是脑脊液培养的一种重要辅助手段，可用于确立隐球菌脑膜脑炎的诊断。大多数实验室在进行腰椎穿刺后很快可获得抗原检测的结果。在获得完全的培养结果之前，隐球菌抗原检测阳性可提示存在隐球菌感染。脑脊液中该抗原检测的敏感性与特异性都很高。对于无人类免疫缺陷病毒感染患者，血清隐球菌抗原检测不能用于排除隐球菌脑膜脑炎，因其敏感性低于在人类免疫缺陷病毒感染者中的敏感性。隐球菌抗原可通过评估连续稀释的脑脊液或血清来定量化。抗原效价高低通常与微生物负荷相关。然而，抗原效价的连续测量不是治疗反应的一个可靠指标。 影像学检查：在有神经系统定位体征、视乳头水肿或精神状态受损的情况下，腰椎穿刺术前通过CT或MRI检查对脑部进行放射影像学检查是很重要的。对于识别中枢神经系统隐球菌病变，MRI检查比CT检查更有效[23]；放射影像学检查常显示无异常[24]，少部分患者可见占位性病变(隐球菌瘤)。

2.3 肺隐球菌病合并中枢神经系统隐球菌感染治疗 在各类指南中，隐球菌感染标准治疗方案中药物包括多烯类、唑类及核苷酸抑制剂3类，具体药物则以两性霉素B、氟康唑及氟胞嘧啶3种药物为主[25-27]。虽然指南中以这3种药物为主来治疗隐球菌感染，但其具体方案与患者免疫状态、病变部位及肝肾功能等相关。针对隐球菌感染的患者，各项指南在唑类方面，皆首选氟康唑，伊曲康唑为次选。虽指南并未明确指出伏立康唑抗隐球菌病的效果，但本例却选择了伏立康唑治疗，且较为有效。

伏立康唑是在氟康唑结构基础上改造而成，为第2代合成的三唑类广谱抗真菌药，可以通过血脑屏障，在脑组织中达到有效治疗浓度。伏立康唑对新型隐球菌的体外抗菌活性是氟康唑的64倍，是两性霉素B的4倍[28]。 有文献报道显示伏立康唑治疗隐球菌脑膜脑炎可取得良好效果[29]。黑素是隐球菌的重要毒力因子，通过清除机体产生的自由基从而保护隐球菌免受氧化损伤，且它可能是隐球菌对中枢神经系统有高度亲和力的原因之一。有研究显示在最低抑菌浓度下，与氟康唑、伊曲康唑及两性霉素B 相比，只有伏立康唑能够抑制黑素的合成[30]。荚膜多糖是新型隐球菌另一个重要的毒力因子，有研究发现，在最低抑菌浓度的伏立康唑作用下，隐球菌所释放的荚膜多糖未见明显增加[31]。而既往有研究报道，在氟康唑及两性霉素B作用下，荚膜多糖释放量会明显增加。因此，伏立康唑可能在治疗隐球菌病中(特别是隐球菌性脑膜脑炎)具有一定优势。一些体外药物敏感性试验显示，隐球菌对两性霉素B及氟康唑都出现不同程度的耐药，特别是对氟康唑耐药有逐渐增加趋势，而对伏立康唑的耐药较少见，且其对两性霉素B及氟康唑的耐药株仍然有效，它也是伏立康唑的一项优势[32]。在临床研究方面，国内外多中心研究针对伏立康唑治疗隐球菌感染效果的报道较少，国内有个案报道显示两性霉素B联合伏立康唑对不同免疫状态肺隐球菌病的治疗效果良好[33-34]。伏立康唑作为一种新型抗真菌药物，对隐球菌病具有潜在的疗效及独特的优势，但伏立康唑对隐球菌病治疗效果的相关研究报道现还不多，特别在临床上缺乏多中心研究，尚需进一步行相关研究进行验证。

2.4 本例诊治过程分析 本例为中老年男性，有肝硬化病史，长期居住于农场，农场饲养鸽子、猫及狗等多种动物，考虑既往不慎吸入真菌孢子至肺部，并引起小面积肉芽肿性炎症，因病灶小，并未被发现，后因感染肠结核及使用糖皮质激素等原因导致免疫功能低下致肉芽肿复合体释放出来，造成活动性感染，引起肺部感染及可疑脑隐球菌瘤。因肺内肿物无明显症状及特异性影像学表现，曾被误诊为肺结核及肺恶性肿瘤，最后通过肺内肿物组织病理学检查及痰培养确诊为肺隐球菌病。患者腰椎穿刺未培养出隐球菌，墨汁染色阴性，头颅MR增强扫描提示异常信号，但未行病理检查，故脑隐球菌瘤诊断尚不能明确。但因患者免疫力低下，有头痛病史，肺内病灶范围较大，脑隐球菌瘤可能性较大。因此，在治疗上，在单用伏立康唑效果欠佳后，选用两性霉素B脂质体及氟胞嘧啶抗感染，因患者肾功能损伤，且不排除脑隐球菌瘤可能，予伏立康唑单药强化治疗，1.5个月后行胸部CT检查提示病灶缩小，头颅MR增强扫描提示右侧额叶异常信号未见显示。因经治疗后患者临床表现及相关医技检查结果改善，考虑整个诊治过程有效。

2.5 误诊原因分析及防范措施 通过对以往相关资料进行分析及学习，考虑本例误诊原因包括：①肠结核病史误导。患者就诊初期确诊为肠结核，后肺内出现阴影，加之有咳嗽及咯痰症状，易误导接诊医师考虑为肺结核。②肺隐球菌病临床表现及影像学检查缺乏特异性,诊断存在一定困难，易漏诊或误诊为肿瘤、结核及脓肿等其他疾病，且痰培养及血清隐球菌抗原检查敏感性不强，而组织病理学检查为有创操作，医患选择较少，故也易致误漏诊。③部分接诊医师对隐球菌感染诊治经验不足。中国隐球菌感染诊治专家共识、各项综述或是翻译成中文的各项国外指南[10,26-27,35-37]对隐球菌感染的流行病学及诊断方法分析较少，主要侧重于隐球菌感染的治疗。

针对以上误诊原因分析，我们认为在防范隐球菌感染方面，需要注意以下几点：①避免其他疾病的影响，如果按原诊断疾病治疗效果欠佳，要及时改变思路。②认真学习隐球菌感染相关知识，特别是流行病学、发病机制及诊断方法，同时不要排斥病理学检查。毕竟，所有疾病的诊治，诊断应是重中之重，只有诊断明确，才能精准治疗，所谓的诊断性治疗，也只是一种无奈之举。③尽快完善国内隐球菌感染的相关指南及共识，如流行病学、发病机制、诊断方法，勿将本末倒置，仅强调治疗之法。

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